As câmaras municipais do Brasil, têm origem nas tradicionais câmaras municipais portuguesas, existentes desde a Idade Média. A história das câmaras municipais no Brasil começa em 1532, quando São Vicente é elevada à categoria de vila. De fato, durante todo o período do Brasil Colônia, possuíam câmaras municipais somente as localidades que tinham o estatuto de vila, condição atribuída pelo Rei de Portugal mediante ato Régio.
Durante todo o período colonial vigiam na colônia as mesmas normas que valiam para todo o Império Português, as chamadas Ordenações do Reino (Manuelinas até 1603 e Filipinas até a Independência). E de acordo com o que prevê as Ordenações, durante esse período a administração municipal era toda concentrada nas câmaras municipais, que naturalmente exerciam um número bem maior de funções do que atualmente, concentrando os poderes executivo, legislativo e judiciário.
Todos os municípios deveriam ter um Presidente, três vereadores, um procurador, dois almotacéis, um escrivão, um juiz de fora vitalício e dois juízes comuns, eleitos juntamente com os vereadores. Eram as responsáveis pela coleta de impostos, regular o exercício de profissões e ofícios, regular o comércio, cuidar da preservação do patrimônio público, criar e gerenciar prisões, etc.